定慧寺始建于東漢獻帝興平元年 (194) ，初名普濟庵，距今已 1800 余年，是全國著名寺廟之一。宋代普濟寺曾易名善濟寺，清康熙改稱定慧寺至今，取“由戒生定，因定發慧”之意。
唐代玄奘法師的弟子寶寂和鑒真大師的弟子神邕在此創建了大雄寶殿和佛堂；宋代佛印、枯木、無門等高僧先后擴建了寺廟，談禪說法，研討佛事，使其聲名大振；明清以來經歷代住持的不斷修葺形成了“一寺十三房”的大叢林和“禪凈雙修”的宗風。
定慧寺以研究佛學著稱于世。
1981 年鑒真大師真身從日本歸國省親，日本森本長老專程前往定慧寺禮佛，并書贈“山川異域，風月同天”一幅，住持茗山法師酬以“寄諸佛子，共結來緣”。此偈說的是唐朝日本長屋王太子來中國學佛，學成回國后制成袈裟千件、并在每件衣服上均繡上了這四句話，托請遣唐使帶到長 安贈送 老師和同學們。千年之后，中日兩位高僧續起了前緣，表達了兩位高僧共祝中日友好的良好愿望。
現今世界各地的高僧大德有不少曾求學于此。按照茗山法師的遺愿，2002 年有關方面沿寺廟的中軸線興建了新的山門。幾經興廢的定慧寺現在仍基本保持著明代的建筑風格。
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